Rudakov şi-a început cariera la Torpedo Moscova, dar s-a consacrat la Dinamo Kiev, alături de care a câştigat şase titluri de campion, de trei ori Cupa URSS şi câte o dată Cupa Cupelor şi Supercupa a Europei.
Evgheni Rudakov a fost desemnat cel mai bun portar din URSS în 1969, 1971 şi 1972.
El a adunat 42 de prezenţe la naţionala URSS, a fost portarul titular în finala pierdută la Campionatul European din 1972, scor 0-3, cu RFG şi a cucerit medalia de bronz la Jocurile Olimpice de la Munchen.
După retragere, Rudakov a pregătit formaţiile Spartak Ivano-Frankvisk şi Kremin Kremenciuk, apoi a făcut parte din staful tehnic al academiei clubului Dinamo Kiev.